Les étonnantes facultés du tardigrade

Introduction (I)

Le tardigrade ou "ourson d'eau" est un petit animalcule qui mesure entre 0.5-1.5 mm dont on connaît environ 1300 espèces. Près de la moitié sont des espèces terrestres, un quart sont marines et une bonne centaine vivent en eau douce. Une nouvelle espèce nommée Paradoryphoribius chronocaribbeus fut même découverte dans de l'ambre en République Dominicaine datant de 16 millions d'années (cf. M.A. Mapalo et al., 2021). Les plus anciens fossiles de cet animal remontent au Cambrien, il y a plus de 500 millions d'années. Durant tout ce temps, le tardigrade a donc eu l'opportunité d'optimiser son métabolisme pour s'adapter à tous les environnements.

Les tardigrades furent découverts en 1773 par le pasteur allemand Johann August Ephraïm Goeze. Si on classa d'abord les tardigrades parmi les animaux invertébrés terrestres, on sait aujourd'hui qu'il s'agit d'espèces limnosterrestres : il s'agit d'animaux aquatiques mais qui vivent dans des milieux dits terrestres contenant des poches d'eau intertitielle comme on en trouve dans les mousses, les lichens ou l'humus formant le sol des forêts. Mais on trouve également des tardigrades dans le désert du fait que le sol peut occasionnellement se couvrir de rosée voire même de neige. Bref, il suffit de ramasser quelques centimètres cubes de sol pour en trouver.

C'est en 1776 que le pasteur et scientifique italien Lazzaro Spallanzani découvrit les superpouvoirs du tardigrade. En effet, cet animal peut pratiquement tout supporter : il survit dans l'Himalaya à 5546 m d'altitude, sous des rayons UV extrêmes, dans le vide de l'espace à 270 km d'altitude, dans les sources hydrothermales du Japon, en Antarctique et même dans l'eau salée sous la pression des abysses. Vous pouvez le placer au surgélateur puis l'immerger dans l'eau bouillante et même l'écraser, il repartira encore se balader comme si de rien n'était !

Mais seules certaines espèces dites terrestres ont développé ces facultés car les espèces marines (eaux douce et salée) ont toujours vécu dans un environnement stable alors que les milieux terrestres subissent constamment des changements environnementaux, contraignant les espèces à s'adapter ou périr.

Parmi tous les organismes qu'ils soient simples comme les unicellulaires ou complexes comme les métazoaires, le tardigrade est le seul à présenter une combinaison de facultés d'adaptation aussi vastes et performantes. Voici un éventail de ses capacités hors du commun qui intéressent particulièrement les biologistes et les biochimistes toujours à la recherche d'innovations.

Trois anciennes planches anatomiques du tardigrade adaptées et restaurées par l'auteur. A leur droite, dessins des espèces Echiniscus virginicus, Hypsibius dujardin et Isohypsibius lunulatus réalisés par Rachel Koning (cf. F.Maderspacher). A l'extrême droite, dessins des espèces 1. Richtersius coronifer; 2. Milnesium tardigradum; 3. Echiniscoides sigismundi; 4. Echiniscus testudo; 5. Tanarctus bubulubus. Documents anonymes (D.R.).

Anatomie et physiologie

Le tardigrade présente un cycle physiologique très simple, proche de celui du nématode (ver) Caenorhabditis elegans, et un cycle de reproduction rapide (ses oeufs éclosent en 10 à 16 jours). Il peut être eutélique, c'est-à-dire qu'au cours de sa croissance, il conserve un nombre constant de cellules (plus d'un milliers) : elles ne se divisent pas mais grossissent.

Son corps comprend 5 parties : la tête et quatre segments dotés chacun d'une paire de pattes crochues munies de griffes. La tête comme les griffes varient selon les espèces. Sa tête est trapue et terminée par une bouche circulaire dentée. Particularité unique dans le monde animal, la dernière paire de patte est dirigée vers l'arrière. Le tardigrade s'en sert avant tout pour s'accrocher et se maintenir dans des positions acrobatiques.

La relation entre les segments corporels du tardigrade et les corps d'autres arthropodes s'est révélée délicate. Dans une étude publiée dans la revue "Cell Biology" en 2016 par l'équipe de Frank W. Smith de l'Université de Caroline du Nord à Chapel Hill, l'explication pourrait être que les tardigrades ne sont en réalité que "des têtes avec des pattes". Selon les chercheurs, à un moment donné de leur évolution, les tardigrades ont perdu plusieurs gènes liés au développement des segments corporels, ainsi que les parties du corps correspondant au thorax et à l'abdomen chez d'autres arthropodes. Le plan du corps "segmenté" actuel des tardigrades ressemble beaucoup aux segments de la tête retrouvés chez les arthropodes, ce qui démontre que lorsqu'il s'agit d'évolution, il existe plus d'une façon d'obtenir une tête.

Photographies au microscope optique de tardigrades de différentes espèces. Ci-dessus Macrobiotus hufelandi (gauche) et Ramazzottius oberhaeuseri (droite). Ci-dessous, sp. Florarctus (gauche), Actinarctus doryphorus ocellatus (centre) et une autre espèce. Documents Martin Mach et Persson et al. (2013).

Le corps du tardigrade est recouvert d'une cuticule, une sorte de peau souple et robuste qui ressemble à une carapace qu'il rejette à l'âge adulte. Dans une étude publiée dans la revue "Polar Biology" en 2015, l'équipe de Megumu Tsujimoto de l'Institut National de Recherche Polaire (NIPR) a constaté qu'au cours de sa vie le tardigrade mue plusieurs fois, changeant de cuticule pour s'adapter à son corps en pleine croissance. C'est cette particularité qui place cette espèce dans le phylum des ecdysozoaires auquel appartient également les nématodes (vers) et les arachnidés (araignées, insectes, crustacés, etc.).

Le cerveau du tardigrade est dorsal et situé près de la bouche mais il est relié à un système nerveux ventral (chez l'homme le système nerveux est dorsal, situé dans la colonne vertébrale).

Comme on le voit ci-dessus, son anatomie est tout à fait ordinaire avec un appareil digestif complet : une bouche, un pharynx, un oesophage, un estomac, un intestin et un cloaque. Il dispose de muscles mais son appareil reproducteur est réduit à une seule gonade.

En revanche, sur le plan physiologique, le tardigrade n'a pas de système circulatoire ni respiratoire. Tout son corps baigne dans un fluide en contact avec toutes les cellules, à travers lequel elles effectuent les échanges gazeux, se nourrissent et évacuent leurs déchets.

Les tardigrades se sont adaptés à beaucoup d'environnements car la plupart des espèces procréent par parthénogénèse, c'est-à-dire que les individus se reproduisent sans fécondation sexuée (la femelle produit les oeufs mais les gamètes du mâle n'interviennent pas dans le développement de l'ovule). Certaines espèces sont hermaphrodites, ce qui garantit leur survie puisque les femelles peuvent s'autoféconder et rapidement donner naissance à toute une population de tardigrades.

A gauche, classification des gènes du tardigrade Ramazzottius varieornatus selon ses probables origines taxonomiques. D'autres espèces comme Hypsibius dujardini ont environ 17% de gènes étrangers. A droite, comparaison entre les gènes des tardigrades et ceux d'autres espèces d'invertébrés. Document Takekazu Kunieda et al. (2016) adapté par l'auteur et F.W.Smith et al. (2016).

Sur le plan génétique, dans une étude publiée dans les "PNAS" en 2015, le biologiste Thomas C. Boothby de l'Université de Caroline du Nord à Chapel Hill et son équipe ont montré que le tardigrade Hypsibius dujardini a intégré environ 6000 gènes étrangers provenant principalement de bactéries mais également de plantes, de champignons et d'autres unicellulaires procaryotes (archéens de type bactéries et virus). Rappelons que c'est parmi les bactéries qu'on trouve le plus grand nombre d'organismes extrémophiles. L'intégration des gènes se réalise à travers un processus bien connu appelé le transfert horizontal de gènes (THG ou HGT en anglais) où l'organisme intègre des gènes sans en être le descendant.

Au total, les chercheurs estiment qu'environ 1/6^e soit ~17% des gènes de cette espèce de tardigrade ont été intégrés par THG, soit le double de ce qu'on a observé chez le rotifère qui détenait jusqu'ici le record d'ADN étranger et quatorze fois plus que d'autres espèces de tardigrades (voir plus bas). Ce mécanisme n'est actif que lorsque le tardigrade est hydraté et que sa membrane cellulaire ainsi que son noyau deviennent perméables, seules conditions permettant non seulement de réparer les brins d'ADN endommagés mais également aux molécules d'accéder au noyau.

Naissance des tardigrades

Après la fécondation des oeufs ou la parthénogénèse (s'il s'agit uniquement de femelles), la formation de l'individu commence comme une tache, un faisceau de nerfs et de tissus immatures blottis dans un œuf, groupés contre ses frères et sœurs. Ces embryons de tardigrades restent immobiles et sont peut-être insensibles dans les ovaires de leur mère où ils attendent la ponte. Généralement le développement des embryons dure d'une à trois semaines.

L'embryon présenté ci-dessous à droite photographié par le biologiste Vladimir Gross de l'Université de Kassel a 50 heures et il est sur le point de naître. Comme on le constate, tous ses membres jusqu'aux griffes, ses parties buccales et la plupart de ses organes se sont développés en quelques dizaines d'heures.

A gauche, trois exemples de femelles tardigrades de l'espèce Hypsibius dujardini portant des oeufs. Documents anonymes (D.R.). A droite, un embryon de tardigrade Hypsibius dijardini âgé de 50 heures photographié au microscope électronique à balayage (SEM) par Vladimir Gross.

Comme on le voit ci-dessous, les œufs de tardigrades présentent des excroisances très différentes selon les espèces. On ignore quelle est leur fonction.

Dès 1938, les chercheurs découvrirent que lorsque l'embryon est sur le point de naître, la femelle tardigrade enfonce sa bouche dans la paroi de son œuf et y creuse un petit trou pour faciliter la naissance de sa progéniture. Ses organes, rationalisés pour la digestion et la reproduction, sont déjà en train de fonctionner.

Comme le confirma déjà le naturaliste J.B. Mathews dans une étude publiée dans "JSTOR" en 1938, à leur naissance les bébés tardigrades ressemblent exactement aux adultes, à la différence qu'ils sont plus petits.

A peine né, le petit animal peut déjà se déplacer sur ses huit pattes tronquées et griffues. Ensuite, à l'état sauvage, le jeune tardigrade commence à se nourrir de mousses humides et de petites plantes qu'il trouve ci et là. C'est grâce à cette nourriture qu'il grandit et subit plusieurs mues comme évoqué précédemment.

Ci-dessus à gauche, des oeufs de tardigrades. A droite, un mâle se glissant dans la cuticule jetée par une femelle à la recherche d'oeufs à féconder. En-dessous à gauche, l'oeuf de l'espèce Richtersius coronifer grossi 1100x. Documents Martin Mach, Carolina Biological Supply, Eye of Science/Meckes & Ottawa/ et Science Photo Library.

Selon l'Encyclopedia of Life, la femelle tardigrade serait prête à donner naissance à son premier lot d'œufs - entre 1 et 30 embryons de tardigrades - dans les deux semaines suivant sa naissance, en fonction de la quantité de nourriture dont elle dispose. Certaines espèces de tardigrades pondent des œufs à l'intérieur de leur corps. D'autres espèces attendent que les mâles les fertilisent, mais ce n'est pas le cas de Hypsibius dijardini. Sauf circonstances exceptionnelles que les scientifiques ne comprennent toujours pas complètement, la femelle H.dijardini pond des œufs qui sont des clones presque exacts de son propre code génétique, tout comme sa mère l'avait fait avec elle.

Une femelle tardigrade peut espérer pondre plusieurs séries d'œufs durant sa vie qui dure environ 70 jours, à moins qu'elle passe à l'état de cryptobiose, auquel cas elle pourrait survivre en état de stase pendant des années si nécessaire (voir plus bas).

D. ovimutans pond des oeufs de morphologie variable

Dans un article publié dans la revue "Nature" en 2020, Tae-Yoon S. Park de l'Institut Coréen de Recherche Polaire (KOPRI) et ses collègues ont annoncé la découverte d'une nouvelle espèce de tardigrade en Antarctique nommée Dactylobiotus ovimutans qui pond des œufs criblés de petites pointes ou épines appelées "processes" qui, étrangement, varient en nombre, en forme et en taille.

A gauche, microphotographies DIC (microscope à contraste interférentiel) et SEM de tardigrades Dactylobiotus ovimutans découverts en Antarctique. (a). L'holotype;(b-d). Les paratypes. A droite, microphotographies DIC, SEM et stéréoscopiques des œufs de D. ovimutans. Selon le cas, les oeufs portent 20 (a), 22 (j), 25 (b), 34 (k) ou 37 processes ou épines (c) sur leur circonférence pour une raison inconnue. Documents T-Y.S.Park et al. (2020).

Pour comprendre comment et pourquoi D. ovimutans est capable de modifier la forme de ses œufs, les chercheurs ont élevé des tardigrades en laboratoire, contrôlant la température, la lumière et la nourriture. On sait que d'autres espèces de tardigrades pondent parfois des œufs de formes différentes en fonction de la saison et des variations environnementales. Les scientifiques s'attendaient à ce que la reproduction des tardigrades en laboratoire puisse amener D. ovimutans à pondre des œufs de forme similaire. Mais ils ont constaté que l'ornementation des oeufs continuait à changer d'aspect. Selon les scientifiques, il s'agirait d'un phénomène épigénétique, c'est-à-dire un changement génétique résultant peut-être de la pression environnementale sur l'expression des gènes. Quant à savoir pourquoi cette espèce utilise autant de ressources pour modifier l'apparence de ses oeufs, cela reste un mystère.

Deuxième partie

Des facultés extraordinaires