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Les étonnantes facultés du tardigrade

Le curieux tardigrade (Tardigrada macrobiotus tonolli). Cliquer sur l'image pour l'agrandir.

Introduction

Le tardigrade ou "ourson d'eau" est un petit animalcule qui mesure entre 0.5-1.5 mm dont on connaît un bon millier d'espèces. Les plus anciens fossiles de cet animal remontent au Cambien, il y a plus de 500 millions d'années. Ils furent découverts en 1773 par le pasteur allemand Johann August Ephraïm Goeze. Trois ans plus tard, le pasteur et scientifique italien Lazzaro Spallanzani découvrit ses superpouvoirs. En effet, le tardigrade peut pratiquement tout supporter : il survit dans l'Himalaya à 5546 m d'altitude, sous des rayons UV extrêmes, dans le vide de l'espace à 270 km d'altitude, dans les sources hydrothermales du Japon, en Antarctique et même sous la pression des abysses. Vous pouvez le placer au surgélateur puis l'immerger dans l'eau bouillante et même l'écraser, il repartira encore se balader comme si de rien n'était ! En fait, parmi tous les organismes qu'ils soient simples comme les unicellulaires ou complexes comme les métazoaires, le tardigrade est le seul à présenter une combinaison de facultés d'adaptation aussi performantes. Voici un éventail de ses capacités hors du commun qui intéressent particulièrement les biologistes toujours à la recherche d'innovations.

Anatomie et physiologie

Le tardigrade présente un cycle physiologique très simple, proche de celui du némotode (ver) Caenorhabditis elegans, et un cycle de reproduction rapide (ses oeufs éclosent en 10 à 16 jours). Il peut être eutélique, c'est-à-dire qu'au cours de sa croissance, il conserve un nombre constant de cellules (plus d'un milliers) : elles ne se divisent pas mais grossissent.

Son corps comprend 5 parties : la tête et quatre segments dotés chacun d'une paire de pattes crochues munies de griffes. La tête comme les griffes varient selon les espèces. Particularité unique dans le monde animal, la dernière paire de patte est dirigée vers l'arrière. Le tardigrade s'en sert avant tout pour s'accrocher et se maintenir dans des positions acrobatiques.

A gauche, microphotographie d'un tardigrade Hypsibius dujardini. Elle compte parmi les espèces de tardigrades les moins tolérantes au manque d'humidité et à la déshydratation ainsi elle contient le record de gènes étrangers qui représenent environ 17 % de son génome. Document Sinclair Stammers. Au centre et à droite, deux anciennes planches anatomiques du tardigrade adaptées et restaurées par l'auteur.

A l'état juvénile, le corps du tardigrade est recouvert d’une cuticule souple et robuste qu'il rejette à l'âge adulte. C'est cette particularité qui place cette espèce dans le phylum des ecdysozoaires auquel appartient également les nématodes (vers) et les arachnidés (araignées, insectes, crustacés, etc.)

Le cerveau du tardigrade est dorsal mais relié à un système nerveux ventral (chez l'homme le système nerveux est dorsal, situé dans la colonne vertébrale).

Comme on le voit ci-dessus, son anatomie est tout à fait ordinaire avec un appareil digestif complet : une bouche, un pharynx, un oesophage, un estomac, un intestin et un cloaque. Il dispose de muscles mais son appareil reproducteur est réduit à une seule gonade.

En revanche, sur le plan physiologique, le tardigrade n'a pas de système circulatoire ni respiratoire. Tout son corps baigne dans un fluide en contact avec toutes les cellules, à travers lequel elles effectuent les échanges gazeux, se nourrissent et évacuent leurs déchets.

Classification des gènes du tardigrade Ramazzottius varieornatus selon ses probables origines taxonomiques. D'autres espèces comme Hypsibius dujardini ont environ 17 % de gènes étrangers. Document Takekazu Kunieda et al. (2016) adapté par l'auteur.

Dans une étude publiée en 2015 dans les PNAS, le biologiste Thomas C.Boothby de l'Université de Caroline du Nord à Chapel Hill et son équipe ont montré que le tardigrade Hypsibius dujardini a intégré environ 6000 gènes étrangers provenant principalement de bactéries mais également de plantes, de champignons et d'autres unicellulaires procaryotes (archéens de type bactéries et virus). Rappelons que c'est parmi les bactéries qu'on trouve le plus grand nombre d'organismes extrémophiles. l'intégration des gènes se réalise à travers un processus bien connu appelé le transfert horizontal de gènes (THG ou HGT en anglais) où l'organisme intègre des gènes sans en être le descendant.

Au total, les chercheurs estiment qu'environ 1/6e soit ~17 % des gènes de cette espèce de tardigrade ont été intégrés par THG, soit le double de ce qu'on a observé chez le rotifère qui détenait jusqu'ici le record d'ADN étranger et quatorze fois plus que d'autres espèces de tardigrades (voir plus bas). Ce mécanisme n'est actif que lorsque le tardigrade est hydraté et que sa membrane cellulaire ainsi que son noyau deviennent perméables, seules conditions permettant non seulement de réparer les brins d'ADN endommagés mais également aux molécules d'accéder au noyau.

Facultés extraordinaires

Longévité

Selon la BBC, le zoologiste italien Tina Franceschi a prétendu en 1948 qu'il avait trouvé des tardigrades dans des mousses déssechées dans les collections d'un musée datant de plus de 120 ans et auraient été ranimés !

Un tardigrade d'Antarctique (Acutuncus antarcticus), souche SB-3. Son estomac contient des chlorelles (une espèce d'algue). Megumu Tsujimoto et al. (2016).

Ce qui est certain c'est que plusieurs expériences ont montré que le tardigrade peut survivre pendant plus de 30 ans sans nourriture ni eau. Mais dans ces conditions tout de même stressantes au sens scientifique, il modifie son métabolisme et passe en état de stase en attendant des jours meilleurs.

Selon une étude publié en 2016 par Megumu Tsujimoto et ses collègues de l'Institut National de Recherche Polaire (NIPR), deux tardigrades de l'espèce Acutuncus antarcticus ainsi qu'un oeuf en développement (souche SB-3 présentée à gauche) furent retrouvés en 1983 dans des mousses en Antarctique. Leur corps partiellement contracté indiquait qu'ils n'aient pas morts (dans ce cas leur corps est détendu). Ils avaient survécu par -20°C pendant 30.5 ans en état de cryptobiose, inerte et pratiquement déshydraté. Mais on savait d'expérience que le fait de les humecter leur rendrait probablement toute leur vigueur.

Les tardigrades furent donc mis en culture ainsi que l'oeuf dans un milieu contenant 1.5 % de gel d'agar, de l'eau Volvic et des chlorelles en suspension (des algues) en guise de nourriture. La culture fut maintenue dans l'obscurité à 15°C et renouvellée toutes les semaines pendant un mois au cours duquel les chercheurs ont effectué diverses observations. 

Un jour après avoir été réhydraté, la souche SB-1 commença à bouger sa 4e paire de pattes. Le 2e jour, elle bouga ses 3e et 4e paires de pattes. Au bout du 6e jour, le tardigrade se tenait sur ses pattes et commença à bouger. Au 9e jour, il se déplaça sur la surface d'agar et le 13e jour il commença à se nourrir de chorelles. L'oeuf finit par éclore au bout de 10 jours et donna naissance à un joli tardigrade présenté à gauche. Observé par transparence, au 21e jour le tardigrade SB-1 présentait trois oeufs en développement dans son ovaire. Il pondit au total 19 oeufs au bout du 45e jour dont 14 ont éclos. La taille de SB-1 est passée de 231.7 microns le 1er jour à environ 330 microns au bout de 23 jours.

Cryptobiose (stase)

Dans une étude publiée en 1950 dans les "Comptes Rendus de l'Académie des Sciences" en France (vol.231, pp.261–263), Paul Becquerel montra que placé dans le vide le plus poussé à -273.1°C (1/20 K) pendant 20 heures, le tardigrade se met en stase ou cryptobiose et suspend littéralement ses fonctions vitales mais peut survivre à ces conditions extrêmes ! Pourtant à de telles températures, son organisme est plus dur que l'acier et a priori tout son métabolisme devrait être figé. Mais le fait que le tardigrade soit capable d'attendre des jours meilleurs pour sortir de son état de cryptobiose prouve qu'il reste en interaction et échange de l'énergie avec son milieu, même si actuellement ce phénomène reste en grande partie une énigme pour les scientifiques.

Températures extrêmes

Le zoologiste Steffen Hengherr de l'Université de Stuttgart et son équipe ont montré en 2009 que plus de 90 % d'une population de tardigrades Milnesium tardigradum survit à une température de 100°C pendant 1 heure mais qu'un grand nombre meurt à plus haute température. Le record de survie est un ébouillantement de plusieurs minutes à 150°C !

En 2008, le zoologiste Daiki Horikawa de l’INSERM et son équipe ont également montré que le tardigrade conservait toutes ses facultés y compris reproductrices entre +90°C et -196°C. Il peut être placé à -200°C pendant 20 mois et ensuite être ranimé. Diverses études ont montré que le tardigrade (les espèces Echiniscus jenningsi, Macrobiotus furciger et Diphascon chilenense) peut sans problème survivre en Antarctique pendant plus de 8 ans par -22°C et déshydraté. Il survit également en Antarctique pendant 25.5 ans par -20°C dans des mousses et jusqu'à 6 ans par -80°C.

Le tardigrade photographié au microscope électronique à balayage. Au centre, un tardigrade en état de cryptobiose. Dans cet état de stase, il est pratiquement immortel. A droite, un Tardigrada macrobiotus tonolli sur un lit de mousses et grossit 400x. A droite, Documents Eye of Science/Science Source Image et Eye of Science/Phanie.

Pression

Ainsi que l'ont montré en 2016 le physicien Ono Fumihisa de l'Université des Sciences d'Okayama et son équipe, le tardigrade Milnesium tardigradum supporte une pression de 7.5 GPa soit plus de 69000 atmosphères, l'équivalent de 69 km d'eau ! Les chercheurs ont même réalisé un test à 20 GPa durant 30 minutes en utilisant une presse à enclume. Immergé ensuite dans de l'eau pure et observé au microscope, le tardigrade a retrouvé son métabolisme et ne présentait aucune blessure sérieuse.

Solvant

Même plongé dans une solution à 99.8 % d'acétonotrile (C2H3N), un solvant qui dissout pratiquement toutes les substances utilisé en chimie, le tardigrade survit.

Dessiccation

Le tardigrade supporte également une dessiccation rapide (déssèchement) avec seulement 1 % d'eau dans son organisme et des températures proches de -200°C. Dans ces conditions, alors que l'animal est devenu aussi dur qu'une roche et que son ADN se disloque en petits morceaux, son activité vitale s'abaisse jusqu'à 0.01 % de son niveau normal.

Dans un article publié dans le journal Cell en 2017, le biologiste Thomas C.Boothby précité et son équipe ont décrit les mécanismes permettant au tardigrade de résister à la dessiccation. Selon les chercheurs, le tardigrade survit grâce à un ensemble unique et spécifique de protéines qu'ils ont appelées TDP (Tardigrade-specific intrinsically Disordered Proteins ou  protéines intrinsèquement désordonnées). Selon Boothby, les protéines codées par ces gènes pourraient être utilisés pour protéger d'autres matériaux biologiques comme les bactéries, les levure et certains enzymes de la dessiccation.

Six tardigrades en cryptobiose photographiés au microscope électronique à balayage. Document Thomas C.Boothby/UNC.

On a longtemps cru que le tréhalose (‎C12H22O11), un sucre très stable contenant deux molécules de glucose, permettait aux tardigrades de tolérer la dessiccation car on trouve également ce sucre dans d'autres organismes capables de survivre à la sécheresse comme les levures, les crevettes de saumures et certains nématodes. Mais les études biochimiques des tardigrades ont montré que le tréhalose n'était présent qu'en très faible quantité voire était absent, et que le tardigrade ne possédait pas le gène permettant à l'enzyme de fabriquer ce sucre. En revanche, les recherches ont montré que les protéines TDP sont une classe des protéines appelées IDP alias Intrinsically Disordered Proteins. A l'inverse de la plupart des protéines, les IDP n'ont pas de structure tridimensionnelle fixe.

Les observations montrent que les tradigrades dont la protéine TDP est active en permanence réagissent beaucoup plus rapidement et survivent mieux à la dessiccation que les autres espèces. On en déduit que ces tradigrades survivent du fait que ces protéines sont déjà autour d'eux et n'ont pas besoin de les fabriquer. Pour démontrer cette hypothèse, les chercheurs ont placé les gènes encodant les TDP dans le génome de levures et de bactéries et ont confirmé que les TDP protégeaient effectivement ces organismes en les enveloppant dans une sorte de vernis.

Les chercheurs ont également découvert que lorsque les organismes se déssèchent, le tréhalose qui est une substance cristalline forme une structure solide ressemblant plus à du verre qu'à du cristal. Et justement, les TDP forment également des solides similaires au verre. Lorsque cette structure vernie est perturbée, les organismes perdent leur moyen de protection.

Cette découverte pourrait déboucher sur des applications en agriculture et en médecine (protection du maïs de la sécheresse ou le stockage des médicaments qui normalement doivent être maintenus au froid), et notamment dans les payss chauds où le manque de moyen de réfrigération pose d'énormes problèmes. Merci les tardigrades !

Rayonnements ionisants

Concernant les rayonnements ionisants, c'est-à-dire arrachant des électrons aux atomes et dont les effets sont souvents nocifs pour les êtres vivants, le tardigrade est un véritable bouclier antiradiation. Comme le confirme une étude de Daiki Horikawa et son équipe publiée en 2006 et celle de Takekazu Kunieda de l'Université de Kyoto et son équipe publiée en 2017, l'une des espèces les plus radiotolérantes de tardigrades est Ramazzottius varieornatus. A l'état normal et hydratée, elle résiste pendant 48 heures à des doses absorbées de rayonnements ionisants entre 5000 gray (gamma) et 6200 gray (ions lourds) et entre 4400 gray (gamma) et 5200 gray (ions lourds) en état anhydrobiotique (stase). L'animal irradié pond encore des oeufs sous 2000 gays mais ils n'arrivent pas à éclosion alors que les oeufs non irradiés éclosent normalement (on considère que le tardigrade devient stérile sous des doses supérieures à 1000 gray). Par comparaison, un homme trépasse entre 5 et 10 gray. Le tardigrade est vraiment l'un des animaux les plus extraordinaires.

A voir : First Animal to Survive in Space, Mike Shaw

A lire : Tardigrade USA - How to Find Tardigrades

A gauche, une autre vue de l'espèce Tardigrada macrobiotus tonolli sur un lit de mousses. A droite, un Tardigrada macrobiotus. Documents Eye of Science/Phanie et Kim Taylor/NPL.

Comment le tardigrade peut-il survivre à des rayonnements ionisants ? A l'image des créatures résistant au gel, Kunieda et Horikawa ont constaté que le tardigrade produit des protéines protectrices. Il modifierait également les propriétés de son ADN mais sans faire appel à un mécanisme de transcription afin de résister aux conditions extrêmes de son environnement et en particulier aux radiations létales. Pendant ces périodes où l'animal est fortement stressé, Horikawa et son équipe ont noté que le tardigrade exprime de nombreux gènes uniques à son espèce dont on ne trouve pas les protéines voire avec très peu de similarités dans les autres phyla, ce que confirma également les travaux de Boothby et son équipe.

Selon l'étude précitée de Kunieda à laquelle participa Horikawa, parmi ces protéines propres aux tardigrades, il y a CAHS et SAHS qui préservent la solubilité même après exposition à la chaleur et qui protégeraient les biomolécules durant la dessiccation. Ainsi alors que les espèces d'autre phyla contiennent au maximum 3 gènes SAHS, le tardigrade possède 13 gènes SAHS et 16 gènes CAHS, un véritable arsenal antistress ! Sur l'ensemble de son génome, 8023 gènes soit 41.1 % de son patrimoine sont uniques au tardigrade. Il comprend également 1.2 % de gènes étrangers (contre ~17 % pour l'espèce étudiée par Boothby et al.) ayant un rôle protecteur et réparateur dans les cas de stress et en particulier en cas de risque d'ionisation où elles se transforment en véritable bouclier pour protéger l'ADN. Une expérience faite sur des cellules humaines mises en culture a montré que la protéine Dsup (Damage Suppressor) produite par l'ADN de tardigrade permet de réduire de 40 % les dommages occasionnés par des rayons X induits et d'améliorer leur radiotolérance. Autrement dit, la protéine Dsup agit comme un bouclier protecteur.

Selon Kunieda, à l'avenir cette découverte pourrait avoir des retombées en médecine. En effet, demain on fera peut-être de ces protéines uniques un "bouclier physique capable de protéger l'ADN humain contre les attaques" et de renforcer nos mécanismes de défense dans des conditions de stress. Il rejoint ainsi les commentaires de Boothby.

Pour le naturaliste amateur, précisons que le tardigrade vit partout, de préférence dans les endroits frais ou froids, même en ville, caché dans les mousses se développant aux interstices des pierres ou dans les gouttières.

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